Ecological and evolutionary drivers of microbial community structure in termite guts

Termiten sind eine Ordnung sozialer Insekten, die sich vermutlich vor 150 Millionen Jahren aus subsoz ialen Schaben entwickelt hat. Die Fähigkeit Holz zu verwerten erhielten (niedere) Termiten durch die Aufnahme cellulolytischer Flagellaten – eukaryotische Einzeller, die den Großteil des Darmvolumens einnehmen und das wichtigste Mikrohabitat für prokaryotische Mikroorganismen sind. Der Verlust der Flagellaten in der jüngsten Termitenfamilie, der Termitidae oder auch höhere Termiten genannt, führte zu einer ausschließlich prokaryotischen Darmmikrobiota sowie zu beachtlicher Substrat-Diversifizierung und enormem ökologischen Erfolg. Während die Unterfamilie Macrotermitinae eine Symbiose mit holzabbauenden Pilzen der Gattung Termitomyces einging, konnten andere höhere Termiten Substrate mit höherem Humifizierungsgrad verwerten. Vorhergehende Studien zeigten, dass sich die Termitendarmmikrobiota nah verwandter Termiten sehr ähnelt, aber zwischen entfernt verwandten Termiten deutliche Unterschiede zu finden sind. Da in der Literatur allerdings nur äußerst wenige Termiten auf ihre Darmmikrobiota hin untersucht wurden, ist nicht klar ob diese Unterschiede bestimmten Mustern folgen. Daher enthält diese Dissertation Studien, die die archaeelle und bakterielle Diversität der Darmmikrobiota über eine große Bandbreite von Termiten mittels Hochdurchsatzsequenzierung der 16S-rRNA-Gene untersuchen. Während die archaeelle Mikrobiota hauptsächlich aus methanogenen Organismen besteht, zeigt die bakterielle Darmmikrobiota eine deutlich höhere Diversität. Die Phyla Bacteroidetes, Firmicutes, Proteobacteria und Spirochaetes kommen in den Därmen fast aller Termiten vor, allerdings in variabler Abundanz. Dagegen treten andere Phyla wie Elusimicrobia, Fibrobacteres und die Candidatus Division TG3 nur in bestimmen Termitengruppen auf. Interessanterweise ändert sich die Abundanz verschiedener Archaeen und Bakterien zwischen unterschiedlichen Termiten substanziell und spiegelt dabei sowohl die Wirtsphylogenie als auch Änderungen der Ernährungsstrategie des Wirts wider. Phylogenetische Analysen archaeeller und bakterieller Organismen ergaben dagegen, dass diese zwar aus wirtsspezifischen Gruppen bestehen, aber nicht mit ihren Wirten kospeziieren. Erkenntnisse aus Studien in dieser Dissertation und anderer publizierter Studien wurden innerhalb des Diskussionskapitels erneut ausgewertet, um die Ursachen der Unterschiede in den mikrobiellen Darmgemeinschaften zu identifizieren und diskutieren. Als Ergebnis werden als treibende „Kräfte“ der Struktur der Darmmikrobiota von Termiten Habitat- und Nischenselektion vorgeschlagen. Allerdings wird der Einfluss des stochastischen Elements dieser Mechanismen durch proktodeale Trophallaxis stark reduziert; was einer potenziellen Koevolution stark Vorschub leistet, die ultimativ in Kospeziation münden könnte. Während Koevolution sich wahrscheinlich in Form der zahlreichen wirtsspezifischen mikrobiellen Gruppen darlegt, sind Belege für Kospeziation innerhalb der Darmmikrobiota von Termiten äußerst selten und betreffen fast ausschließlich Flagellaten und ihre Symbionten in niederen Termiten. In höheren holzverzehrenden Termiten kommen Bakterien des Phylums Fibrobacteres und der Cand. Div. TG3 besonders häufig vor. Kürzlich wurde gezeigt, dass Organismen dieser Gruppen mit Holzfasern in höheren Termiten assoziiert sind. Allerdings blieb ihr funktionelles Potenzial weiterhin nahezu unbekannt. Eine Studie innerhalb dieser Arbeit beschäftigt sich mit Metagenomen der Darmmikrobiota verschiedener höherer Termiten. In holzfressenden Vertretern konnte zwar eine hohe Abundanz von Fibrobacteres und Cand. Div. TG3 festgestellt werden, aber es konnten nur wenige oder gar keine Gene über die üblichen datenbankabhängigen Klassifikationsprogramme zugeordnet werden – es wurde daher versucht diese Diskrepanz auszugleichen. In einer Anschlussstudie ist es mittels einer neuartigen Methode gelungen über 30 Populations-Genome von Fibrobacteres und Cand. Div. TG3 aus den Metagenom- Datensätzen zu rekonstruieren. Eine anschließende komparative Analyse belegt, dass Organismen beider Gruppen zwar ein unterschiedlich hohes Potenzial zum Abbau von Holz besitzen, sich aber wahrscheinlich gegenseitig im Abbau ergänzen. Weitergehende Analysen deuten zudem an, dass Vertreter beider Gruppen das Potenzial zur Stickstofffixierung und Respiration unter hypoxischen Bedingungen besitzen und damit gut an das Termitendarmökosystem angepasst sind.