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Titel:Phase Dynamics in Human Visuomotor Control - Health & Disease
Autor:Engel, David
Weitere Beteiligte: Bremmer, Frank (Prof. Dr.)
Veröffentlicht:2022
URI:https://archiv.ub.uni-marburg.de/diss/z2022/0077
DOI: https://doi.org/10.17192/z2022.0077
URN: urn:nbn:de:hebis:04-z2022-00771
DDC:530 Physik
Publikationsdatum:2022-02-21
Lizenz:https://rightsstatements.org/vocab/InC-NC/1.0/

Dokument

Schlagwörter:
Parkinson's disease, Balance control, Body sway, Visuomotorisches System, Visuomotorik, Balancekontrolle, Virtual reality, COM, Motion tracking, Visuomotor control, Gleichgewichtskontrolle, Bewegungsmessung, Human postural control, COP

Summary:
In this thesis, comprised of four publications, I investigated phase dynamics of visuomotor control in humans during upright stance in response to an oscillatory visual drive. For this purpose, I applied different versions of a ‘moving room’ paradigm in virtual reality while stimulating human participants with anterior-posterior motion of their visual surround and analyzed their bodily responses. Human balance control constitutes a complex interplay of interdependent processes. The main sensory contributors include vision, vestibular input, and proprioception, with a dominant role attributed to vision. The purpose of the balance control system is to keep the body’s center of mass (COM) within a certain spatial range around the current base of support. Ever-changing environmental circumstances along with sensory noise cause the body to permanently sway around its point of equilibrium. Considering this sway, the human body can be modelled as a (multi-link) inverted pendulum. To maintain balance while being exposed to perturbations of the visual environment, humans adjust their sway to counteract the perceived motion of their bodies. Neurodegenerative diseases like Parkinson’s impair balance control and thus are likely to affect these mechanisms. Hence, investigation of bodily responses to a visual drive gives insight into visuomotor control in health and disease. In my first study, I introduced inter-trial phase coherence (ITPC) as a novel method to investigate postural responses to periodical visual stimulation. I found that human participants phase-locked the motion of their center of pressure (COP) to a 3-D dot cloud which oscillated in the anterior-posterior direction. This effect was equally strong for a low frequency of visual stimulation at 0.2 Hz and a high frequency of 1.5 Hz, the latter exceeding the previously assumed frequency range associated with coherent postural sway responses to periodical oscillations of the visual environment (moving room). Moreover, I was able to show that ITPC reliably captured responses in almost all participants, thereby addressing the common problem of inter-subject variability in body sway research. Based on the results of my first study, I concluded phase locking to be an essential feature in human postural control. For the second study, I introduced a mobile and cost-effective setup to apply a visual paradigm consisting of a virtual tunnel which stretched in the anterior-posterior direction and oscillated back and forth at three distinct frequencies (0.2 Hz, 0.8 Hz, and 1.2 Hz). Because tracking of the COP alone neglects crucial information about how COM shifts are arranged across the body, I included additional full-body motion tracking here to evaluate sway of individual body segments. Using a modified measure of phase locking, the phase locking value (PLV), allowed me to find participants phase-locking not only their COP, but also additional segments of their body to the visual drive. While their COP exhibited a strong phase locking to all frequencies of visual stimulation, distribution of phase locking across the body underwent a shift as the frequency of the visual stimulation increased. For the lowest frequency of 0.2 Hz, participants phase-locked almost their entire body to the stimulus. At higher frequencies, this phase locking shifted towards the lower torso and hip, with subjects almost exclusively phase-locking their hip to the visual drive at the highest frequency of 1.2 Hz. Having introduced a novel and reliable measurement along with a mobile setup, these results allowed me to empirically confirm shifts in postural strategies previously proposed in the literature. In the third study, a collaboration with the neurology department of the Universitätsklinikum Gießen und Marburg (UKGM), I used the same setup and paradigm as in the previous study and additionally derived the trajectory of the COM from a weighted combination of certain body segments. The aim was to investigate phase locking of body sway in a group of patients suffering from Parkinson’s disease (PD) to find potential means for an early diagnosis of the illness. For this purpose, I recruited a group of PD patients, an age-matched control group, and a group of young healthy adults. Even though the sway amplitude of PD patients was significantly larger than that of both other groups, they phase-locked their COP and COM in a similar manner as the control groups. However, considering individual body segments, the shift in PLV distribution differed between groups. While young healthy adults, analogous to the participants in the second study, exhibited a shift towards exclusive phase locking of their hips as frequency of the stimulation increased, both PD patients and age-matched controls maintained a rather homogeneous phase locking across their body. This suggested increased body stiffness, although being an effect of age rather than disease. Overall, I concluded that patients of early-to-mid stage PD exhibit impaired motor control, reflected in their increased sway amplitude, but intact visuomotor processing, indicated by their ability to phase-lock the motion of their body to a visual drive. The fourth study, to which I contributed as second author, used experimental data collected from an additional visual condition in the course of the third study. This condition consisted of unpredictable back and forward motion of the simulated tunnel. Here, we investigated the velocity profiles of the COP and COM in response to the unpredictable visual motion and a baseline condition at which the tunnel remained static. We found PD patients to exhibit larger velocities of their COP and COM under both conditions when compared to the control groups. When examining the net increase that unpredictable motion had on the velocity of both parameters, we found a significantly higher increase in COP velocity for both PD patients and age-matched controls, but no increase in COM velocity in any of the groups. These results suggested that all groups successfully maintained their balance under unpredictable visual perturbations, but that PD patients and older adults required more effort to accomplish this task, as reflected by the increased velocity of their COP. Again, these results indicated an effect of age rather than disease on the observed postural responses. In summary, using innovative phase-locking techniques and simultaneously tracking multiple body sway parameters, I was able to provide novel insight into visuomotor control in humans. First, I overcame previous issues of inconsistent sway parameters in groups of participants; Second, I found phase-locking to be an essential feature of visuomotor processing, which also allowed me to empirically confirm previously established theories of postural control; Third, through studies in collaboration with the neurology department of the UKGM, I was able to uncover new aspects of visuomotor processing in Parkinson’s, contributing to a better understanding of the sensorimotor aspects of the disease.

Zusammenfassung:
Im Rahmen dieser Arbeit, welche sich aus vier experimentellen Studien zusammensetzt, habe ich das Phasenverhalten des menschlichen visuomotorischen Systems während des aufrechten Stands in Antwort auf visuelle Bewegungsreize untersucht. Hierfür verwendete ich verschiedene Varianten des ‚Moving Room‘-Paradigmas, welches ich in virtueller Realität (VR) simulierte. Während sich das visuelle Umfeld meiner Proband:innen in unterschiedlicher Weise in anterior-posteriorer (a-p) Richtung bewegte, zeichnete ich die Körperbewegungen auf, mit denen sie darauf reagierten. Das Halten unseres Gleichgewichts während des aufrechten Stands bedarf eines komplexen Zusammenspiels vieler voneinander abhängiger Prozesse. Die wichtigsten Sinne, welche uns hierfür zur Verfügung stehen, sind unser Sehsinn, die Signale unseres Vestibularorgans (Gleichgewichtssinn) sowie unsere Propriozeption. Hierbei wird unserem Sehsinn eine dominante Rolle zugeschrieben. Die Aufgabe unseres sensomotorischen Systems ist es, unseren Körperschwerpunkt (engl.: Center Of Mass, COM) in eine situationsabhängige Gleichgewichtsposition zu bringen und dort zu halten. Da sich unsere Umwelt fortlaufend verändert und unsere Sinneseindrücke mit einem Grundrauschen versehen sind, schwankt unser Körper typischerweise kontinuierlich um diesen Gleichgewichtspunkt. In Bezug auf diese Bewegung kann der menschliche Körper als umgedrehtes (mehrgliedriges) Pendel aufgefasst werden. Nehmen wir durch Störungen unseres visuellen Umfelds eine Bewegung unseres Körpers wahr, so regulieren wir besagtes Schwanken, um der wahrgenommenen Bewegung entgegenzuwirken. Neurodegenerative Krankheiten wie Morbus Parkinson beeinträchtigen diese Mechanismen und somit einen stabilen aufrechten Stand. Aus diesem Grund ermöglichen Untersuchungen von Körperbewegungen in Antwort auf visuelle Bewegungsreize Einblicke in die visuomotorische Verarbeitung in gesunden und neuropathologischen Populationen. In meiner ersten Studie führte ich eine neue Methode der Datenanalyse ein, mit welcher ich die Phasenkohärenz der körperlichen Antworten auf oszillatorische visuelle Bewegungsreize zwischen einzelnen Versuchsdurchläufen (engl.: Trials) untersuchte (engl.: Inter-trial Phase Coherence, ITPC). Ich fand heraus, dass menschliche Proband:innen die Phase der Bewegung ihres Druckschwerpunktes auf dem Boden (engl.: Center Of Pressure, COP) an den periodischen visuellen Reiz koppelten. Der Stimulus bestand aus einer 3-D Punktewolke, welche in a-p Richtung oszillierte. Diese Kopplung trat sowohl bei einer niedrigen Frequenz der visuellen Oszillation von 0,2 Hz als auch bei einer hohen Frequenz von 1,5 Hz auf. Dabei überstiegen die von mir gefundenen Kopplungen an die Frequenz von 1,5 Hz das bisher angenommene Spektrum kohärenter Antworten auf eine periodische Schwingung der Umwelt (‚moving room‘) bei menschlichen Körperschwankungen. Ich konnte zeigen, dass ITPC als neue Analysemethode im Kontext von Körperbewegungen erlaubt, verlässliche Antworten bei fast allen Proband:innen nachzuweisen, wodurch es mir zusätzlich gelang, das in diesem Forschungsfeld gängige Problem einer hohen Varianz der Antworten über Proband:innen hinweg zu adressieren. Meine Ergebnisse legen nahe, dass Phasenkopplung einen wichtigen Bestandteil der menschlichen Gleichgewichtskontrolle darstellt. Im Rahmen der zweiten Studie entwickelte ich einen neuen, mobilen und kostengünstigen Versuchsaufbau, um visuelle Bewegungsreize in virtueller Realität zu präsentieren und dabei Körperbewegungen aufzuzeichnen. Das neue Versuchs-Paradigma bestand hier aus einem virtuellen Tunnel, welcher sich in die a-p Richtung erstreckte. Im Experiment oszillierte der Tunnel mit einer von drei verschiedenen Frequenzen (0,2 Hz; 0,8 Hz; 1,2 Hz) vor und zurück. Da ein alleiniges Aufzeichnen des COP unzureichende Informationen dazu liefert, wie Bewegungen des COM realisiert werden, implementierte ich zusätzlich ein mit dem VR-Setup synchronisiertes video-basiertes Bewegungsmesssystem, welches mir erlaubte, die Bewegungsantworten des gesamten Körpers aufzuzeichnen. In dieser Studie verwendete ich eine leicht modifizierte Analyse zu Phasenkopplungen, den sogenannten ‘Phase-Coupling Value‘ (PLV). Mithilfe dieser Analyse fand ich heraus, dass Proband:innen nicht nur die Bewegung ihres COP, sondern auch die Bewegung einzelner Körpersegmente an die Phase des visuellen Reizes koppelten. Während diese Kopplung im Falle des COP bei allen präsentierten Frequenzen deutlich vorhanden war, zeigten die Antworten bestimmter Körperteile mit steigender Frequenz unterschiedlich starke Kopplungen. Bei der niedrigsten Frequenz von 0,2 Hz koppelten die Proband:innen die Phase der Bewegung ihres nahezu ganzen Körpers an den visuellen Reiz. Mit steigender Frequenz konzentrierte sich die Phasenkopplung auf den unteren Torso und die Hüfte, während die Proband:innen bei der höchsten Frequenz von 1,2 Hz beinahe nur noch ausschließlich ihre Hüftbewegung an die Phase des Reizes koppelten. Mein neuartiger Versuchsaufbau und die Analysemethode der Phasenkopplung ermöglichten es mir somit, frequenzabhängige Bewegungsmuster als Antworten auf die visuellen Reize nachzuweisen, wodurch ich bestehende Theorien empirisch belegen konnte. In der dritten Studie, welche als Kollaboration mit der Klinik für Neurologie des Unversitätsklinikums Gießen und Marburg (UKGM) durchgeführt wurde, verwendete ich denselben Versuchsaufbau und das gleiche Paradigma wie in der vorherigen Studie. Zusätzlich errechnete ich in dieser Studie die Trajektorie des COM als gewichtete Kombination bestimmter Körpersegmente. Ziel dieser Studie war es, die Phasenkopplung von Körperschwingungen in einer Gruppe von Parkinson-Patient:innen zu untersuchen, um langfristig dabei mitzuwirken, Methoden für eine mögliche Früherkennung der Krankheit zu entwickeln. Zu diesem Zweck untersuchte ich eine Gruppe von Patient:innen, eine Gruppe von gleichaltrigen, gesunden Kontrollproband:innen sowie eine Gruppe von jungen, gesunden Erwachsenen. Patient:innen zeigten eine deutlich erhöhte Amplitude ihrer Körperbewegungen, koppelten jedoch die Phase ihres COP und auch ihres COM in gleicher Weise an den Stimulus wie beide Kontrollgruppen. Eine Untersuchung der Bewegung einzelner Körperteile ergab hier jedoch, dass die in der zweiten Studie beschriebenen Bewegungsmuster in Antwort auf höhere Frequenzen in den einzelnen Gruppen unterschiedlich waren. Während die junge Kontrollgruppe, analog zu den Proband:innen meiner zweiten Studie, ihr Bewegungsmuster an die höheren Frequenzen anpasste bzw. wechselte, behielten sowohl die Patient:innen als auch die gleichaltrige Kontrollgruppe ein eher homogenes Bewegungsmuster bei, auch bei den beiden höheren Frequenzen des visuellen Reizes. Dies ließ mich auf eine erhöhte körperliche Steifigkeit schließen, welche jedoch ein Effekt des Alters und nicht der Krankheit zu sein scheint. Generell folgerte ich aus den Ergebnissen dieser Studie, dass Parkinson-Patient:innen in frühen Stadien der Krankheit zwar eine beeinträchtigte Motorik zeigen, was sich in ihrer erhöhten Bewegungsamplitude widerspiegelt, sie jedoch keine Beeinträchtigung in ihrer visuomotorischen Verarbeitung aufweisen, da sie prinzipiell noch immer in der Lage sind, die Phase ihrer Körperbewegung an den visuellen Reiz zu koppeln. In der vierten Studie, in welcher ich als Zweitautor mitwirkte, nutzten wir Daten, welche wir in einem in der dritten Studie zusätzlich verwendeten Paradigma erhoben hatten. Dieses Paradigma bestand aus einer kontinuierlichen, aber unvorhersehbaren a-p Bewegung des virtuellen Tunnels. Anhand dieser Daten untersuchten wir die Geschwindigkeitsprofile des COP und COM in Antwort auf die unvorhersehbare Bewegung sowie auf eine Kontrollbedingung, während welcher der Tunnel stillstand. Patient:innen zeigten im Vergleich zu den Kontrollgruppen erhöhte Geschwindigkeiten beider Parameter (COP und COM) unter beiden visuellen Bedingungen. Untersuchungen der Geschwindigkeitserhöhung beider Parameter als Effekt der unvorhersehbaren Bewegung des Tunnels ergaben einen Anstieg der mittleren Geschwindigkeit des COP bei Patient:innen und der gleichaltrigen Kontrollgruppe, jedoch keine Veränderung bei der jungen Kontrollgruppe. Die mittlere Geschwindigkeit des COM änderte sich bei keiner der Gruppen. Dies ließ uns schlussfolgern, dass alle Gruppen bei unvorhersehbaren Störungen ihres visuellen Umfelds in der Lage waren, ihr Gleichgewicht zu halten. Jedoch mussten Patient:innen und ältere Kontrollproband:innen hierfür einen gesteigerten Aufwand betreiben, was sich in der erhöhten mittleren Geschwindigkeit ihres COP zeigte. Die Ergebnisse dieser Studie zeigten erneut einen Alters-, jedoch keinen Krankheits-Effekt. Zusammenfassend kann gesagt werden, dass meine neu in der Forschung zu Stand- und Gangverhalten eingeführte Analysemethode der Phasenkopplung sowie das gleichzeitige Aufzeichnen mehrerer Bewegungsparameter es mir erlaubten, neue Erkenntnisse über die visuomotorische Verarbeitung beim Menschen zu gewinnen. Zum einen konnte ich gängige Probleme von inkonsistenten Bewegungsantworten innerhalb von untersuchten Personengruppen überwinden. Zum anderen konnte ich zeigen, dass Phasenkopplung ein essenzieller Bestandteil der visuomotorischen Verarbeitung zu sein scheint, was mir zusätzlich ermöglichte, bestehende Theorien der posturalen Kontrolle beim Menschen empirisch zu bestätigen. Zusätzlich konnte ich durch Studien in Kollaboration mit der Klinik für Neurologie des UKGM neue Aspekte der visuomotorischen Verarbeitung bei Morbus Parkinson untersuchen, wodurch ich zu einem besseren Verständnis von sensomotorischen Aspekten der Krankheit beitragen konnte.


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