Publikationsserver der Universitätsbibliothek Marburg

Titel:Die Evolution des Proteinimports in die komplexen Plastiden der Chromalveolaten
Autor:Felsner, Gregor
Weitere Beteiligte: Maier, Uwe G. (Prof. Dr.)
Veröffentlicht:2010
URI:https://archiv.ub.uni-marburg.de/diss/z2010/0626
URN: urn:nbn:de:hebis:04-z2010-06267
DOI: https://doi.org/10.17192/z2010.0626
DDC: Biowissenschaften, Biologie
Titel (trans.):The evolution of protein import into the complex plastides of chromveolates
Publikationsdatum:2010-10-26
Lizenz:https://rightsstatements.org/vocab/InC-NC/1.0/

Dokument

Schlagwörter:
Evolution, Protein transport, Evolution, Proteintransport

Zusammenfassung:
Chromalveolaten sind eine komplexe Gruppe von heterogenen Protisten. Die phototrophen Vertreter und apicomplexen Parasiten weisen ein spezielles Organell – die komplexe Plastide – auf, die ihren Ursprung in einer ehemals freilebenden Rotalge findet. Diese Arbeit trägt maßgeblich zum Verständnis der Evolution des Präproteinimports in „rote“ komplexe Plastiden bei. (1) Es konnte demonstriert werden, dass E. huxleyi ein SELMA-System exprimiert und dieses somit in Cryptophyten, Heterokontophyten, Apicomplexen und Haptophyten existiert. Es wurde gezeigt, dass heterologe Lokalisationsstudien haptophytischer Sequenzen prinzipiell in P. tricornutum möglich sind. Phylogenetische Analysen anhand von h/sCdc48 und h/sUba1 deuten auf einen Rotalgenursprung von SELMA hin. Die ERAD-Sequenzen zeigen keine Monophylie der Wirte und widersprechen demzufolge der Chromalveolaten-Hypothese. (2) Die Identifikation der Deubiquininase ptDUP unterstützt die Annahme einer mechanistischen Konservierung des Transports via SELMA. ptDUP wurde als PPC-lokalisiert und in vitro funktionell nachgewiesen. Wahrscheinlich entfernt ptDUP die Ubiquitinmodifikationen an importierten SELMA-Substraten, was vermutlich für die Reifung und den weiteren Import von Präproteinen essentiell ist. (3) Nucleus-codierte plastidäre Proteine benötigen Zielsteuerungssignale zum plastidären Import. Hier wurde gezeigt, dass dieser in Diatomeen abhängig von positiven Ladungen ist. Diese kritischen Aminosäuren müssen nicht Teil des physikalischen Transitpeptids sein, sondern können auch N-terminal im maturen Protein vorliegen. Dadurch kann dieses den eigenen Import fördern. Das Resultat hat Implikationen für die Etablierung des Gentransfers. Die Akquirierung von Import-vermittelnden Präsequenzen könnte unter jenen Voraussetzungen leichter zu bewerkstelligen sein, da die Anforderungen an Transitpeptide vermindert werden. Transitpeptide, die nur in Verbindung mit dem maturen Protein Import vermitteln, könnten so als Importsignale rekrutiert worden sein, deren Funktionalität erst durch fortwährende Mutation evolviert ist.

Bibliographie / References

  1. Gould SB, Sommer MS, Hadfi K, Zauner S, Kroth PG, Maier UG: Protein targeting into the complex plastid of cryptophytes. J Mol Evol 2006, 62(6):674-681.
  2. Gruber A, Vugrinec S, Hempel F, Gould SB, Maier UG, Kroth PG: Protein targeting into complex diatom plastids: functional characterisation of a specific targeting motif. Plant Mol Biol 2007, 64(5):519-530.
  3. Yao T, Cohen RE: A cryptic protease couples deubiquitination and degradation by the proteasome. Nature 2002, 419(6905):403-407.
  4. Bullmann L, Haarmann R, Mirus O, Bredemeier R, Hempel F, Maier UG, Schleiff E: Filling the gap, evolutionarily conserved Omp85 in plastids of chromalveolates. J Biol Chem 2010, 285(9):6848-6856.
  5. Ralph SA, Foth BJ, Hall N, McFadden GI: Evolutionary pressures on apicoplast transit peptides. Mol Biol Evol 2004, 21(12):2183-2194.
  6. Hempel F, Bullmann L, Lau J, Zauner S, Maier UG: ERAD-derived preprotein transport across the second outermost plastid membrane of diatoms. Mol Biol Evol 2009, 26(8):1781-1790.
  7. Baurain D, Brinkmann H, Petersen J, Rodriguez-Ezpeleta N, Stechmann A, Demoulin V, Roger AJ, Burger G, Lang BF, Philippe H: Phylogenomic evidence for separate acquisition of plastids in cryptophytes, haptophytes, and stramenopiles. Mol Biol Evol 2010, 27(7):1698-1709.
  8. Tonkin CJ, Struck NS, Mullin KA, Stimmler LM, McFadden GI: Evidence for Golgi- independent transport from the early secretory pathway to the plastid in malaria parasites. Mol Microbiol 2006, 61(3):614-630.
  9. Apt KE, Zaslavkaia L, Lippmeier JC, Lang M, Kilian O, Wetherbee R, Grossman AR, Kroth PG: In vivo characterization of diatom multipartite plastid targeting signals. J Cell Sci 2002, 115(Pt 21):4061-4069.
  10. Nassoury N, Cappadocia M, Morse D: Plastid ultrastructure defines the protein import pathway in dinoflagellates. J Cell Sci 2003, 116(Pt 14):2867-2874.
  11. DeRocher A, Gilbert B, Feagin JE, Parsons M: Dissection of brefeldin A-sensitive and - insensitive steps in apicoplast protein targeting. J Cell Sci 2005, 118(Pt 3):565-574.
  12. Foth BJ, Ralph SA, Tonkin CJ, Struck NS, Fraunholz M, Roos DS, Cowman AF, McFadden GI: Dissecting apicoplast targeting in the malaria parasite Plasmodium falciparum. Science 2003, 299(5607):705-708.
  13. Leggett DS, Hanna J, Borodovsky A, Crosas B, Schmidt M, Baker RT, Walz T, Ploegh H, Finley D: Multiple associated proteins regulate proteasome structure and function. Mol Cell 2002, 10(3):495-507.
  14. DeRocher A, Hagen CB, Froehlich JE, Feagin JE, Parsons M: Analysis of targeting sequences demonstrates that trafficking to the Toxoplasma gondii plastid branches off the secretory system. J Cell Sci 2000, 113 ( Pt 22):3969-3977.
  15. Malin G, Kirst GO: Algal production of dimethyl sulfide and its atmospheric role. J Phycol 1997, 33(6):889.
  16. Spork S, Hiss JA, Mandel K, Sommer M, Kooij TW, Chu T, Schneider G, Maier UG, Przyborski JM: An unusual ERAD-like complex is targeted to the apicoplast of Plasmodium falciparum. Eukaryot Cell 2009, 8(8):1134-1145.
  17. Patron NJ, Waller RF, Keeling PJ: A tertiary plastid uses genes from two endosymbionts. J Mol Biol 2006, 357(5):1373-1382.
  18. Kalanon M, Tonkin CJ, McFadden GI: Characterization of two putative protein translocation components in the apicoplast of Plasmodium falciparum. Eukaryot Cell 2009, 8(8):1146-1154.
  19. Bozarth A, Maier UG, Zauner S: Diatoms in biotechnology: modern tools and applications. Appl Microbiol Biotechnol 2009, 82(2):195-201.
  20. Wastl J, Duin EC, Iuzzolino L, Dorner W, Link T, Hoffmann S, Sticht H, Dau H, Lingelbach K, Maier UG: Eukaryotically encoded and chloroplast-located rubredoxin is associated with photosystem II. J Biol Chem 2000, 275(39):30058-30063.
  21. De Riso V, Raniello R, Maumus F, Rogato A, Bowler C, Falciatore A: Gene silencing in the marine diatom Phaeodactylum tricornutum. Nucleic Acids Res 2009, 37(14):e96.
  22. Agrawal S, van Dooren GG, Beatty WL, Striepen B: Genetic evidence that an endosymbiont-derived endoplasmic reticulum-associated protein degradation (ERAD) system functions in import of apicoplast proteins. J Biol Chem 2009, 284(48):33683-33691. 63. van Dooren GG, Tomova C, Agrawal S, Humbel BM, Striepen B: Toxoplasma gondii Tic20 is essential for apicoplast protein import. Proc Natl Acad Sci U S A 2008, 105(36):13574-13579.
  23. Gardner MJ, Hall N, Fung E, White O, Berriman M, Hyman RW, Carlton JM, Pain A, Nelson KE, Bowman S et al: Genome sequence of the human malaria parasite Plasmodium falciparum. Nature 2002, 419(6906):498-511.
  24. Kilian O, Kroth PG: Identification and characterization of a new conserved motif within the presequence of proteins targeted into complex diatom plastids. Plant J 2005, 41(2):175-183.
  25. Moog D, Stork S, Zauner S, Maier UG: In situ and in vivo investigations of the proteome of a minimized eucaryotic cytoplasm. Submitted.
  26. Siaut M, Heijde M, Mangogna M, Montsant A, Coesel S, Allen A, Manfredonia A, Falciatore A, Bowler C: Molecular toolbox for studying diatom biology in Phaeodactylum tricornutum. Gene 2007, 406(1-2):23-35.
  27. Ciechanover A, Ben-Saadon R: N-terminal ubiquitination: more protein substrates join in. Trends Cell Biol 2004, 14(3):103-106.
  28. Pickart CM: Mechanisms underlying ubiquitination. Annu Rev Biochem 2001, 70:503- 533.
  29. Kilian O, Kroth PG: Presequence acquisition during secondary endocytobiosis and the possible role of introns. J Mol Evol 2004, 58(6):712-721.
  30. Bolte K, Bullmann L, Hempel F, Bozarth A, Zauner S, Maier UG: Protein targeting into secondary plastids. J Eukaryot Microbiol 2009, 56(1):9-15.
  31. Lang M, Apt KE, Kroth PG: Protein transport into "complex" diatom plastids utilizes two different targeting signals. J Biol Chem 1998, 273(47):30973-30978.
  32. Apt KE, Kroth-Pancic PG, Grossman AR: Stable nuclear transformation of the diatom Phaeodactylum tricornutum. Mol Gen Genet 1996, 252(5):572-579.
  33. The Emiliania huxleyi genome database [http://genome.jgi- psf.org/Emihu1/Emihu1.home.html].
  34. The Phaeodactylum tricornutum genome database [http://genome.jgi- psf.org/Phatr2/Phatr2.home.html].
  35. Yu H, Kopito RR: The role of multiubiquitination in dislocation and degradation of the alpha subunit of the T cell antigen receptor. J Biol Chem 1999, 274(52):36852- 36858.
  36. Hempel F, Felsner G, Maier UG: New mechanistic insights into pre-protein transport across the second outermost plastid membrane of diatoms. Mol Microbiol 2010, 76(3):793-801.
  37. Westbroek P, Brown CW, van Bleijswijk J, Brownlee C, Brummer GJ, Conte M, Egge J, Fernández E, Jordan R, Knappertsbusch M et al: A model system approach to biological climate forcing. The example of Emiliania huxleyi. Global Planet Change 1993, 8(1-2):27-46.
  38. Keeling PJ: The endosymbiotic origin, diversification and fate of plastids. Philos Trans R Soc Lond B Biol Sci, 365(1541):729-748.
  39. Wang X, Herr RA, Chua WJ, Lybarger L, Wiertz EJ, Hansen TH: Ubiquitination of serine, threonine, or lysine residues on the cytoplasmic tail can induce ERAD of MHC-I by viral E3 ligase mK3. J Cell Biol 2007, 177(4):613-624.
  40. Tonkin CJ, Foth BJ, Ralph SA, Struck N, Cowman AF, McFadden GI: Evolution of malaria parasite plastid targeting sequences. Proc Natl Acad Sci U S A 2008, 105(12):4781-4785.
  41. Tonkin CJ, Roos DS, McFadden GI: N-terminal positively charged amino acids, but not their exact position, are important for apicoplast transit peptide fidelity in Toxoplasma gondii. Mol Biochem Parasitol 2006, 150(2):192-200.
  42. Carvalho AF, Pinto MP, Grou CP, Alencastre IS, Fransen M, Sa-Miranda C, Azevedo JE: Ubiquitination of mammalian Pex5p, the peroxisomal import receptor. J Biol Chem 2007, 282(43):31267-31272.
  43. Bowler C, Allen AE, Badger JH, Grimwood J, Jabbari K, Kuo A, Maheswari U, Martens C, Maumus F, Otillar RP et al: The Phaeodactylum genome reveals the evolutionary history of diatom genomes. Nature 2008, 456(7219):239-244.


* Das Dokument ist im Internet frei zugänglich - Hinweise zu den Nutzungsrechten