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Titel:Traveling gamma-Waves: New Insights into Coupling Processes in Visual Texture Coding
Autor:Gabriel, Andreas Christian
Weitere Beteiligte: Eckhorn, Reinhard Prof. Dr.
Erscheinungsjahr:2004
URI:http://archiv.ub.uni-marburg.de/diss/z2004/0645
DOI: https://doi.org/10.17192/z2004.0645
URN: urn:nbn:de:hebis:04-z2004-06459
DDC: Physik
Titel(trans.):Laufende gamma-Wellen: Neue Erkenntnisse über Kopplungsprozesse bei der visuellen Texturkodierung

1. Daten
Dokument

Schlagwörter:
Traveling waves, Coherence, Visuelle Objektkodierung, Korrelationsanalyse, Primary visual cortex, Visual object coding, Elektrodenarray, Raum-zeitliche Korrelation, Synchronisation, Synchronisierung, Sehrinde, Laufende Wellen, Synchronization, Kohärenz, Spatio-temporal correlation, Primäre Sehrinde

Summary:
Recent experiments in awake rhesus monkeys supported the binding-by-synchronization hypothesis for neural object coding in visual cortex. They demonstrated local synchrony and perceptual modulation of rhythmic or stochastic gamma-activities (30-90 Hz), according to the rules of figure-ground segregation. But they have also shown that the spatial extent of gamma-synchrony is restricted to few millimeters of cortical surface. Hence, the range of gamma-synchronization in retinotopically organized visual cortex can only cover small regions of the visual field, challenging the synchronization hypothesis for larger cortical object representations. Apart from synchrony, traveling waves of neural activity were found in a variety of neural structures, frequency ranges and animal species. Observations in this area are mostly described qualitatively. Suitable analysis methods were probably not known and therefore, quantitative examinations and statistical analysis of traveling waves in conjunction with perceptual binding were not successfully carried out. The lack of appropriate analysis methods is remarkable because traveling waves do not just represent another interesting type of signal coupling. They also include the state of synchrony as a special case, commonly called standing wave. In this sense, traveling waves represent a generalized form of spatio-temporal coupling. Since the preconditions for traveling waves are less restrictive than for synchrony, they may cover larger cortical regions and, thereby, help to overcome the spatial limitations of synchrony with respect to the binding hypothesis. From this point of view, it is of interest to clarify whether neural signals of gamma-activity in monkey primary visual cortex (V1) also contain traveling gamma-waves. In order to test this hypothesis, a new single-trial analysis method for multi-channel recordings was developed, called spatio-temporal correlation (STC). It is capable of detecting and quantifying traveling waves. The reliability and validity of the STC-method as well as the significance of its results was tested on artificial and experimental data in comparison with conventional pairwise correlation methods that are typically used for synchrony detection (cross-correlation, coherence). While conventional methods fail to uncover phase coupling of waves that vary their propagation direction over time, the STC-method reveals a high accuracy of traveling wave detection. Fast changes and a high variability of the waves' propagation direction lead to a destructive superposition in the temporal and trial averaging process of the conventional methods. The reinvestigation of data from previous and new experiments of our group using the STC-method demonstrated that traveling waves often occur in the gamma-frequency band of local field potential (LFP) in monkey V1. Moreover, they show strong stimulus-dependency. Their velocities (peaking at 0.3 m/s) are similar to those of spike conduction of horizontal connections measured in V1. In particular, it can be shown that gamma-waves are most likely carried by neurons representing local features of the object surface, and that their coupling range (half-height decline about 9.5mm) exceeds the coupling range of gamma-synchronization (half-height decline about 3mm) by far. These results demonstrate that gamma-synchrony in V1 is a local manifestation of large-scale traveling waves. The coupling dynamics of traveling waves depend strongly on the continuity of the object s surface. This means that phase continuity of gamma-waves exists either inside or outside of the cortical representation of an object, but cannot cross its boundaries. This decoupling effect of gamma-waves was approximately stronger by a factor of two than that of gamma-synchrony across the object boundaries. Thus, all of the above observations indicate that traveling gamma-waves reflect the functional coupling of neurons representing the local features of an object's surface, according to the Gestalt laws of perceptual binding. In conclusion, these findings strongly suggest that phase continuity of traveling gamma-waves supports the coding of object continuity as an extension to the previously mentioned binding-by-synchronization hypothesis.

Zusammenfassung:
Neuere Untersuchungen zur neuronalen Kodierung von Objekten im visuellen Kortex unterstützen die Bindung-durch-Synchronisation-Hypothese (binding-by-synchronization hypothesis). Anhand von Experimenten an wachen Rhesusaffen konnten lokale Synchronisation sowie wahrnehmungsabhängige Modulation rhythmischer oder stochastischer gamma-Aktivität (30-90 Hz) gezeigt werden, die den Regeln der Figur-Hintergrund-Trennung folgen. Andererseits zeigt sich jedoch auch, daß die räumliche Ausdehnung der gamma-Synchronisation lediglich auf wenige Millimeter der kortikalen Oberfläche beschränkt ist. Dieses Ergebnis stellt allerdings die Synchronisations-Hypothese für größere kortikale Objektrepräsentationen insofern in Frage, als der Bereich der gamma-Synchronisation im retinotop gegliederten visuellen Kortex nur einen kleinen Ausschnitt des visuellen Feldes abdeckt. Abgesehen von Synchronisationsphänomenen wird in der Literatur bei einer Vielfalt neuronaler Strukturen, in verschiedenen Frequenzbereichen sowie bei unterschiedlichsten Tierarten neuronale Aktivität auch in Form laufender Wellen beschrieben. Vermutlich mangels geeigneter Analysemethoden wurden derartige Beobachtungen bislang hauptsächlich qualitativ untersucht. Quantitative Untersuchungen und statistische Analysen laufender Wellen in Verbindung mit Experimenten zur Wahrnehmungsorganisation konnten bis dato nicht erfolgreich durchgeführt werden. Das Fehlen adäquater Analysemethoden ist insofern bemerkenswert, als laufende Wellen nicht nur einen weiteren interessanten Typ der Signalkopplung darstellen, sondern auch den Zustand der Synchronisation als einen Spezialfall beinhalten, der allgemein als stehende Welle bekannt ist. Laufende Wellen stellen vor diesem Hintergrund eine verallgemeinerte Form der raum-zeitlichen Kopplung dar. Da insofern die Voraussetzungen für laufende Wellen im Vergleich zur Synchronisation weniger restriktiv sind, könnten erstere größere kortikale Bereiche abdecken und auf diese Weise dazu beitragen, die räumlichen Beschränkungen der Synchronisation in Bezug auf die Bindungs-Hypothese zu überwinden. Aus dieser Sichtweise ergibt sich die Frage, ob in neuronaler gamma-Aktivität, die in der primären Sehrinde (primary visual cortex, V1) des Affen gemessenen wird, laufende gamma-Wellen enthalten sind. Um diese Hypothese zu überprüfen, wurde eine neue Analysemethode entwickelt, die die Auswertung einzelner Versuchsdurchgänge bei Mehrkanalaufnahmen ermöglicht. Diese Methode wird als raum-zeitliche Korrelation (spatio-temporal correlation, STC) bezeichnet. Mit Hilfe dieser Analysemethode können laufende Wellen detektiert und quantifiziert werden. Die Reliabilität und Validität der STC-Methode sowie die Signifikanz der damit gewonnenen Ergebnisse wurde mit künstlichen und experimentellen Daten getestet. Der direkte Vergleich mit typischerweise für die Synchronisationsdetektion verwendeten paarweisen Korrelationsmethoden (Kreuzkorrelation, Kohärenz) ergab, daß diese versagen, wenn es darum geht, Phasenkopplungen von Wellen mit zeitlich variierender Ausbreitungsrichtung aufzudecken. Die raschen Änderungen sowie die hohe Variabilität der Ausbreitungsrichtung der Wellen führen bei ihnen zu einer durch Mittelung über Zeit und Einzelversuche methodisch verursachten destruktiven Superposition. Demgegenüber zeigt die STC-Methode bei der Detektion laufender Wellen eine hohe Tre sicherheit. Bei der erneuten Analyse älterer und aktueller Daten unserer Arbeitsgruppe mittels der STC-Methode zeigte sich, daß laufende Wellen im gamma-Frequenzband lokaler Feldpotentiale (LFP) in V1 des Rhesusaffen sehr häufig auftreten. Ihr Auftreten ist stark stimulus-abhängig; ihre Geschwindigkeiten (Maximum bei 0.3m/s) ähneln den gemessenen axonalen Leitungsgeschwindigkeiten horizontaler Verbindungen in V1. Die gamma-Wellen werden insbesondere von solchen Neuronen erzeugt, die lokale Merkmale der Objektoberfläche repräsentieren, wobei ihre Kopplungsreichweite (Halbwertsbreite: 9.5mm) die der Synchronisation (Halbwertsbreite: 3mm) bei weitem übertrifft. Diese Ergebnisse machen deutlich, daß die gamma-Synchronisation in V1 eine lokale Erscheinungsform weiträumig laufender Wellen ist. Die Kopplungsdynamik laufender Wellen hängt zudem stark von der Kontinuität der Objektoberfläche ab. Dies bedeutet, daß die Phasen-Kontinuität der gamma-Wellen entweder innerhalb oder außerhalb der kortikalen Repräsentation eines Objekts existiert, die Objektgrenzen jedoch nicht überschreiten kann. Dabei erweist sich der Entkopplungseffekt quer über die Objektgrenzen annähernd um den Faktor zwei stärker als derjenige der gamma-Synchronisation. Die oben dargestellten Beobachtungen deuten folglich darauf hin, daß gamma-Wellen die funktionelle Kopplung von Neuronen, die lokale Merkmale der Objektoberfläche repräsentieren, gemäß den Gestalt-Gesetzen der Wahrnehmungsorganisation widerspiegeln. Insgesamt legen diese Ergebnisse die Vermutung nahe, daß die Phasen-Kontinuität laufender gamma-Wellen die Kodierung der Objekt-Kontinuität unterstützt und insofern eine Erweiterung der anfänglich vorgestellten Bindung-durch-Synchronisation-Hypothese darstellt.


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